Resumo: Formigas constituem um dos mais proeminentes grupos de organismos terrestres em termos de diversidade, abundância relativa e biomassa animal. Sua importância se deve principalmente ao comportamento eusocial aliado a complexos sistemas de comunicação. A vegetação de áreas tropicais é rica em fontes de alimentos renováveis que induzem a visitação freqüente de formigas às plantas. Sobre a vegetação, as formigas podem atuar como predadoras e acarretar um forte efeito sobre a comunidade de insetos herbívoros. A presença de formigas sobre plantas pode afetar insetos herbívoros basicamente de duas formas: (1) limitando sua ocorrência na folhagem através de interações antagônicas (ex. agressão, predação) ou (2) propiciando espaços livres de inimigos naturais para herbívoros mirmecófilos (que mantêm associações simbióticas com formigas). Em Lepidoptera, a mirmecofilia é amplamente difundida em apenas duas famílias de borboletas (Lycaenidae e Riodinidae). Devido a grande importância da interação com formigas para a morfologia e biologia destas borboletas, acredita-se que grande parte da história evolutiva desses organismos, incluindo eventos de diversificação seja explicada pela mirmecofilia. No entanto, a maior parte da informação sobre borboletas mirmecófilas é baseada no conhecido para espécies das faunas Paleártica, Oriental e Australiana. Enquanto que a rica fauna de borboletas mirmecófilas Neotropicais permanece praticamente desconhecida. Dentre as cerca de 1.200 espécies de Lycaenidae Neotropicais, Parrhasius polibetes (Stoll) (Lepidoptera: Lycaenidae) foi reportada recentemente co-ocorrendo espaço-temporalmente com hemípteros mirmecófilos em Schefflera vinosa (Araliaceae). Neste trabalho são descritos novos aspectos relacionados à morfologia e história natural dos estágios imaturos de P. polibetes, incluindo custos da mirmecofilia, seleção de planta hospedeira, e benefícios da co-ocorrência com hemípteros trofobiontes. O ciclo de desenvolvimento de ovo a adulto é de aproximadamente 36 dias, e o estágio larval compreende quatro instares. Os ovos são depositados exclusivamente em tecidos reprodutivos (botões florais) das plantas hospedeiras. As larvas são polífagas, sendo registradas em 28 espécies em 16 famílias de plantas. A maioria da plantas hospedeiras de P. polibetes (78.57%) apresenta algum tipo de fonte de alimento líquido que promovem a visitação por formigas, sejam nectários extraflorais e/ou hemípteros produtores de exudatos. A partir do terceiro instar, as larvas são atendidas facultativamente por mais de quinze espécies de formigas em três subfamílias (Formicinae, Myrmicinae e Ectatomminae), principalmente formigas do gênero Camponotus Mayr. Assim como em outros Lycaenidae, as interações entre larvas e formigas são mediadas principalmente por uma glândula especializada (dorsal nectar organ) no sétimo segmento abdominal que produz recompensas calóricas para as formigas. Nesse sentido, é esperado que a produção dessas secreções acarrete em custos para as larvas. Para P. polibetes, é demonstrado que as formigas Camponotus crassus e Camponotus melanoticus apresentam diferentes intensidades de atendimento. C. melanoticus atende mais intensamente as larvas que C. crassus em condições de laboratório. Por sua vez, essa diferença pode acarretar em diferentes custos para as larvas. Por exemplo, quando atendidas por C. melanoticus demoram mais tempo para empupar. No entanto, o peso pupal e o tamanho dos adultos não são afetados pela diferença de atendimento, sugerindo que P. polibetes possui mecanismos compensatórios para minimizar os custos da mirmecofilia. Esta é a primeira demonstração de que diferenças específicas de intensidade de atendimento podem afetar parâmetros de desempenho de um inseto trofobionte. Em campo, é demonstrado através de experimentos pareados que o padrão previamente detectado de co-ocorrência espacial entre larvas de P. polibetes e hemípteros mirmecófilos é provocado por dois fatores: 1) fêmeas são capazes de detectar e ovipositar em plantas com associação membracídeos-formigas; 2) larvas que se desenvolvem perto da associação membracídeos-formigas sobrevivem melhor que larvas em plantas sem associação. Tal efeito ocorre porque a presença da interação entre membracídeos e formigas reduz a abundância de potenciais inimigos naturais das larvas (aranhas e vespas parasitóides). Além disso, as larvas são mais facilmente encontradas e atendidas pelas formigas que são recrutadas pelos membracídeos. Ou seja, a presença da associação membracídeos-formigas gera um "espaço livre de inimigos" sobre a planta hospedeira, que é explorado por P. polibetes. Esses resultados mostram que o enfoque tradicional no estudo de mutualismo, baseado em pares de espécies, é inapropriado para entender as pressões seletivas operando em sistemas multitróficos Ver menos

Abstract: Ants are one of the most prominent groups of terrestrial organisms in terms of diversity, relative abundance and biomass. Their importance is due primarily to eusocial behavior combined with complex communication systems. Tropical foliage is rich in renewable feeding sources that promote ant foraging. As some of the most important predators on plants, ants strongly affect the herbivorous insects. The presence of ants on foliages may affect herbivores by two ways: (1) decreasing herbivore individual numbers due to antagonistic interactions (e.g., aggressiveness, predation); (2) providing an enemy-free space for myrmecophilous herbivores (i.e. those living in close associations with ants). The symbiotic interaction between Lepidoptera and ants is widespread but only among two butterfly families (Lycaenidae and Riodinidae). Due to the great importance of myrmecophily for the morphology and biology of these butterflies, it is supposed that much of the evolutionary history of organisms, including diversification, would be explained by their interactions with ants. However, most of the knowledge about the evolutionary ecology of lycaenids is based on studies of well known Palaearctic, Oriental, and Australian species while little is known about the rich Neotropical fauna, which contains nearly 1,200 species. Larvae of Parrhasius polibetes (Stoll) (Lepidoptera: Lycaenidae) co-occur spatially and temporally with honeydew-producing hemipterans on the host plant Schefflera vinosa (Araliaceae). This study describes new aspects of morphology and natural history of immature stages of P. polibetes, including costs of myrmecophily, host plant selection, and benefits of co-occurrence with hemipteran trophobionts. The development cycle from egg to adult is approximately 36 days, and includes four larval instars. The eggs are laid exclusively on reproductive tissues (flower buds) of the host plants. The larvae are polyphagous, and have already been recorded on 28 plant species from 16 families. Most of the observed host plants of P. polibetes present some kind of liquid reward potentially used by ants (78.57%), either honeydew-producing hemipterans and/or extrafloral nectaries. From the third instar on, the larvae are facultatively tended by more than fifteen ants species in three subfamilies (Formicinae, Myrmicinae, and Ectatomminae), especially ants of the genus Camponotus Mayr. As in other Lycaenidae, interactions between larvae and ants are mediated by a specialized gland (dorsal nectar organ) on the seventh abdominal segment, which produces caloric liquid rewards for ants. Therefore it is expected that the production of these secretions entail costs for the larvae. For P. polibetes, it is shown that Camponotus crassus and Camponotus melanoticus ants differ in the intensity of tending levels to larvae, with C. melanoticus presenting increased tending rates compared to C. crassus. This difference can lead to different costs for the larvae. For instance when tended by C. melanoticus, larvae take longer to pupate. However, the pupal weight and size of adults are not affected by ant tending, suggesting that P. polibetes has compensatory mechanisms to minimize the costs of myrmecophily. This is the first demonstration that specific differences in ant tending may affect performance parameters in an insect trophobiont. In the field, experiments involving the manipulation of ant-treehopper associations on host plants demonstrated that the spatial co-occurrence between P. polibetes caterpillars and honeydew-producing hemipterans is caused by two factors: 1) females are able to detect ant-treehopper associations on foliage before oviposition, and lay eggs in their vicinity; 2) larvae that develop near ant-tended treehoppers survive better than larvae on plants without such association. This effect occurs because the presence of ant-treehopper associations reduces the abundance of potential natural enemies (spiders and parasitoid wasps) of the caterpillars. Moreover, the larvae are more easily found by prospective tending ants that are recruited to nearby honeydew-producing treehoppers. That is, the presence of ant-treehopper associations creates an "enemy-free space" on the host plant, which is exploited by P. polibetes. These results show that a traditional pairwise approach is obviously inappropriate to assess the selective pressures operating within such multi-species systems Ver menos